Polifenole. Czym są, podział i właściwości prozdrowotne

polifenole

Polifenole to grupa związków chemicznych szeroko rozpowszechnionych w surowcach roślinnych. Występują między innymi w owocach, warzywach, nasionach zbóż i roślin strączkowych, orzechach, a także w kawie, herbacie i kakao. Należą do wtórnych metabolitów roślinnych o różnych właściwościach biologicznych. Pod względem budowy chemicznej polifenole charakteryzują się występowaniem w cząsteczce jednego lub więcej pierścieni aromatycznych oraz różną liczbą grup hydroksylowych, co warunkuje ich działanie antyoksydacyjne.

Związki te można podzielić na różne grupy w zależności od liczby pierścieni fenolowych oraz elementów strukturalnych, które łączą te pierścienie ze sobą. W ten sposób rozróżnia się kwasy fenolowe, flawonoidy, stylbeny i lignany. Oprócz tej różnorodności polifenole mogą być łączone z różnymi węglowodanami i kwasami organicznymi oraz między sobą.

Ryc. 1. Klasyfikacja związków polifenolowych [4]

Flawonoidy

Flawonoidy mają wspólną strukturę składającą się z 2 pierścieni aromatycznych (A i B) połączonych ze sobą 3 atomami węgla, które tworzą utleniony heterocykl (pierścień C) – układ flawanu.

Można je podzielić na 6 podklas: flawonole, flawony, izoflawony, flawanony, antocyjanidyny i flawonole (katechiny i proantocyjanidyny).

Flawonole

Flawonole to najbardziej wszechobecne flawonoidy w żywności, a głównymi przedstawicielami są kwercetyna i kemferol. Najbogatszymi ich źródłami są cebula, jarmuż, pory, brokuły i jagody, a także czerwone wino i herbata. Flawony występują znacznie rzadziej niż flawonole w owocach i warzywach. Składają się głównie z glikozydów luteoliny i apigeniny.

Flawony

Jedynymi ważnymi jadalnymi źródłami flawonów zidentyfikowanymi do tej pory są pietruszka i seler. Flawanony znajdują się w pomidorach i niektórych roślinach aromatycznych, takich jak mięta. W dużych stężeniach występują tylko w owocach cytrusowych.

Anglikony

Głównymi aglikonami są naringenina w grejpfrutach, hesperydyna w pomarańczach i eriodictyol w cytrynach.

Izoflawony

Izoflawony to flawonoidy o podobieństwie strukturalnym do estrogenów, klasyfikowane jako fitoestrogeny. Znajdują się prawie wyłącznie w roślinach strączkowych. Soja i jej przetwory są głównym źródłem izoflawonów w diecie człowieka. Zawierają 3 główne cząsteczki: genisteinę, daidzeinę i glicyteinę.

Flawonole

Flawonole występują zarówno w postaci monomerów (katechiny lub epikatechiny), jak i polimerów (proantocyjanidyn). Katechiny znajdują się w wielu rodzajach owoców. Najbogatszym ich źródłem są morele. Występują także w czerwonym winie, ale zdecydowanie najbogatszym źródłem są zielona herbata i czekolada.

Skondensowane taniny/proantocyjanidyny odpowiadają za cierpki charakter owoców (winogrona, brzoskwinie, kaki, jabłka, gruszki, jagody), napojów (wino, cydr, herbata, piwo) i czekolady.

Antocyjanidyny

Antocyjany to barwniki roślinne kwiatów i owoców, nadające im różową, czerwoną, niebieską lub fioletową barwę. W diecie człowieka antocyjany znajdują się w czerwonym winie, niektórych odmianach zbóż oraz niektórych warzywach liściastych i korzeniowych (bakłażany, kapusta, fasola, cebula, rzodkiewka). Najwięcej jest ich w owocach (borówki, jagody, wiśnie). Cyjanidyna to najczęściej występująca antocyjanidyna w żywności.

antocyjanidyny
Antocyjany to barwniki roślinne kwiatów i owoców, nadające im różową, czerwoną, niebieską lub fioletową barwę
(Zdjęcie: Luke Wilcox / 123RF)

Kwasy fenolowe

Można wyróżnić dwie klasy kwasów fenolowych: pochodne kwasu benzoesowego oraz pochodne kwasu cynamonowego. Zawartość kwasów hydroksybenzoesowych w roślinach jadalnych jest na ogół bardzo niska, ale związki te są składnikami złożonych struktur, takich jak hydrolizowalne garbniki. Kwasy hydroksycynamonowe występują częściej niż kwasy hydroksybenzoesowe i składają się głównie z kwasów p- kumarowego, kawowego, ferulowego i sinapowego. Rzadko występują w postaci wolnej, lecz tworzą formy glikozydowe i estry. Przykładem połączenia estrowego kwasu kawowego z kwasem chinowym jest kwas chlorogenowy, który występuje w wielu rodzajach owoców i w dużych stężeniach w kawie.

Lignany

Lignany składają się z 2 jednostek fenylopropanu, a ich najbogatszym źródłem jest siemię lniane.

Stylbeny

Stylbeny występują w pożywieniu człowieka tylko w niewielkich ilościach. Najbardziej znanym przedstawicielem stylbenów jest resweratrol występujący w czerwonym winie [1].

Źródła polifenoli w żywności. Tabela

Tabela 1. Źródła polifenoli w pożywieniu [1,2]

Grupa polifenoliGłówni przedstawiciele grupyProdukty spożywcze
Flawonole
kwercetyna
kemferol
cebula, jarmuż, brokuły, ciemne winogrona, jabłka, herbata,
brokuły, grejpfrut, czarna herbata
Flawony
luteolina
apigenina
seler, cytryny, czerwona papryka
seler, pietruszka
Flawanony
hesperetyna
naryngenina
pomarańcze, cytryny
grejpfruty
Flawanole
(+)-katechina
(-)epikatechina
proantocyjanidyny
jabłka, winogrona, czerwone wino, herbata zielona i czarna, czekolada, fasola, morela, wiśnia
Izoflawony
genisteina
daidzeina
soja, produkty sojowe, warzywa strączkowe
Antocyjany
cyjanidyna
delfinidyna
owoce: czarnej porzeczki, truskawki, winorośli, wiśni, bzu czarnego, bakłażan, kapusta czerwona owoce: aronii, borówki czernicy
Fenolokwasy
kwas kawowy
kwas chlorogenowy
kwas ferulowy kwas kumarowy kwas synapinowy/synapowy
białe winogrona, oliwki, kapusta, kiwi
jabłka, wiśnie, pomidory, brzoskwinie, gruszki,
zboża, pomidory, szparagi, bakłażan śliwki jabłko, gruszka, cykoria, karczoch, ziemniak, cydr, kawa, mąka kukurydziana i inne mąki

Biodostępność polifenoli

Głównym źródłem polifenoli w diecie człowieka są owoce i napoje, takie jak herbata i czerwone wino. Oprócz wyżej wymienionych produktów spożywczych także przyprawy oraz zioła i oliwki są bogatym źródłem związków polifenolowych. Szacuje się, że człowiek spożywa dziennie około 1-2 g polifenoli z dietą, jeśli spożywa rekomendowaną ilość owoców i warzyw.

Dokładna podaż związków wielofenolowych jest trudna do wskazania ze względu na niewystarczającą wiedzę dotyczącą źródeł pokarmowych tych związków oraz dużą zmienność ich zawartości w produktach spożywczych z powodu różnic gatunkowych, warunków uprawy, przechowywania, przetwórstwa przemysłowego czy kulinarnego.

Ze względu na szeroką gamę istniejących polifenoli i znaczną liczbę czynników, które mogą modyfikować ich stężenie w żywności, nie opracowano jeszcze żadnych tabel referencyjnych rekomendujących wielkość spożycia polifenoli lub ich suplementację.

Polifenole wykazują stosunkowo niską biodostępność w przewodzie pokarmowym. Również po trawieniu naturalnie występujące polifenole mogą ulegać znacznym modyfikacjom. Flawanole i procyjanidyny są względnie trwałe w kwasie żołądkowym. Podczas trawienia i przenoszenia przez jelito cienkie do krwiobiegu i wątroby flawanole są szybko metabolizowane w fazie I i II biotransformacji w procesach sprzęgania z kwasem siarkowym, kwasem glukuronowym czy metylizacji.

Absorpcja i metabolizm polifenoli jest określona przez ich strukturę chemiczną, połączenie z innymi fenolami, wielkość cząsteczek i ich rozpuszczalność, a także zależy od stanu fizjologicznego organizmu człowieka:

  • pH w żołądku i jelitach
  • przepuszczalności błon jelitowych
  • aktywności mikroflory jelitowej
  • efektywności metabolizacji w wątrobie

Niektóre niezwiązane substraty – aglikony przenikają przez błony biologiczne na zasadzie dyfuzji prostej, jednak większość flawonoidów występuje w postaci glikozydów, które przed wchłonięciem muszą ulec hydrolizie. Metabolity polifenoli w osoczu zazwyczaj wykazują maksymalny szczyt stężenia po 1-3 godzinach przyjmowania pokarmu, tymczasem metabolity w moczu wykrywane są po ok. 24 godzinach. Część metabolitów wydalana jest też z żółcią.

Zaobserwowano, że im mniejsza struktura polifenoli, tym wyższe jest ich stężenie w osoczu. Większość oligo- i polimerycznych struktur przechodzi niezmiennie do jelita grubego, gdzie są metabolizowane przez mikrobiom głównie do kwasów fenolowych, wykazując miejscowe działanie przeciwutleniające.

Skutki zdrowotne polifenoli zależą zarówno od ich spożycia, jak i od ich biodostępności, która może się znacznie różnić. Chociaż proantocyjanidyny są bardzo obfite w naszej diecie, są bardzo słabo wchłaniane, albo w ogóle. W wyniku tego ich działanie ogranicza się do jelita. Wydaje się, że to samo dotyczy antocyjanów.

Spożycie monomerycznych flawonoli, flawonów i flawanoli jest stosunkowo niskie. Ich wchłanianie jest ograniczone i są szybko eliminowane z osocza. Flawanony i izoflawony to flawonoidy o najlepszych profilach biodostępności. Jednak występowanie tych substancji jest ograniczone do owoców cytrusowych i soi.

Kwasy hydroksycynamonowe znajdują się w wielu różnych produktach spożywczych, często w dużych stężeniach, ale estryfikacja zmniejsza ich wchłanianie w jelitach. Z reguły metabolity polifenoli są szybko usuwane z osocza. Wskazuje to, że codzienne spożywanie produktów roślinnych jest niezbędne do utrzymania wysokich stężeń metabolitów we krwi [1,2].

Właściwości prozdrowotne polifenoli

Powszechnie znane są prozdrowotne właściwości polifenoli roślinnych, w tym działanie antyoksydacyjne, przeciwzapalne, przeciwmiażdżycowe, przeciwcukrzycowe, przeciwalergiczne i antymutagenne [3].

Do mechanizmów warunkujących działanie przeciwutleniające związków flawonoidowych należą: „wymiatanie” wolnych rodników, hamowanie peroksydacji lipidów, zdolność chelatowania metali czy obniżenie aktywności enzymów odpowiedzialnych za powstawanie reaktywnych form tlenu (RFT).

Związki roślinne modulują działanie enzymów i cytokin zaangażowanych w reakcję zapalną przynajmniej częściowo poprzez regulację aktywności czynników transkrypcyjnych. Działanie kardioprotekcyjne polifenoli obejmuje: obniżanie ciśnienia tętniczego krwi, poprawę parametrów lipidowych: zwiększanie stężenia cholesterolu HDL, a zmniejszanie LDL-cholesterolu, hamowanie agregacji płytek krwi oraz poprawę funkcji śródbłonka naczyniowego.

Właściwości przeciwnowotworowe wynikają zaś ze zwiększenia apoptozy komórek nowotworowych i ekspresji genów supresorowych, a także z ochronnego wpływu na strukturę kwasów nukleinowych (inaktywowanie RFT). Wykazano, że spożywanie związków polifenolowych wpływa korzystnie na parametry gospodarki węglowodanowej, skutkując obniżeniem stężenia glukozy w krwi, zwiększeniem wczesnej sekrecji insuliny oraz wzrostem insulinowrażliwości [4-5].

Badania epidemiologiczne dowiodły, że regularne spożywanie związków flawonoidowych może zmniejszać ryzyko śmiertelności z powodu chorób serca i układu krążenia, a także występowania niektórych typów nowotworów [2]. Wskazuje się, że polifenole mogą zapobiegać również zaburzeniom, takim jak: zespół metaboliczny, cukrzyca typu II, niealkoholowa stłuszczeniowa choroba wątroby czy choroby przyzębia.

Co ciekawe, polifenole wykazują korzystny wpływ na funkcje naczyniowo-mózgowe i funkcje poznawcze, przyczyniając się do zmniejszenia występowania chorób neurodegeneracyjnych [5].

Ryc 2. Działania prozdrowotne polifenoli [4]

Działanie prebiotyczne polifenoli

Prebiotyki klasyfikowane są jako składniki pokarmowe, które pozytywnie oddziałują na zdrowie człowieka poprzez modulację składu lub aktywności mikroflory jelitowej. Działanie prebiotyczne wynika głównie i jest kojarzone z fermentacją bakteryjną błonnika pokarmowego i wchodzących w jego skład różnych klas oligosacharydów.

Do błonnika pokarmowego zalicza się wielocukry nieskrobiowe: celulozę, hemicelulozę, pektyny, gumy, jak również frukto-, galakto-, ksylo- oraz izomalto-oligosacharydy, laktulozę, skrobie oporne, inuliny oraz pektyny. Prebiotyki muszą być oporne na trawienie w górnych odcinkach przewodu pokarmowego oraz selektywnie stymulować wzrost bakterii probiotycznych w jelicie grubym.

Powstałe w wyniku metabolizmu bakteryjnego związki, m.in. krótkołańcuchowe kwasy tłuszczowe, stanowią substrat odżywczy dla pożytecznych gatunków mikroorganizmów w okrężnicy oraz komórek nabłonkowych jelita grubego (kolonocytów) [6]. Dieta bogata w błonnik pokarmowy, a co za tym idzie w prebiotyki, wykazuje działanie prewencyjne w stosunku do chorób sercowo-naczyniowych i niektórych nowotworów, np. jelita grubego czy piersi [7].

Zobacz również
scoby biofilm

W ostatnich latach potwierdzono hipotezę, że także inne roślinne składniki żywności – polifenole, mogą w podobny sposób do prebiotyków modyfikować skład mikroflory jelitowej człowieka.

Modulacja składu mikroflory przewodu pokarmowego w wyniku oddziaływań z polifenolami

Związek mikrobioty ze związkami wielofenolowymi opiera sią na dwukierunkowych wzajemnych interakcjach, polegających na biotransformacji polifenoli do ich metabolitów przez mikroflorę jelitową oraz na modulacji składu mikroflory jelitowej przez polifenole. Implikacje te przyczyniają się do pozytywnych efektów zdrowotnych dla gospodarza [8].

Udział mikrobioty jelitowej w metabolizmie polifenoli

Bakterie jelitowe oddziałują na polifenole, w największej mierze na flawonoidy o dużej masie cząsteczkowej, które w małym stopniu lub wcale nie są trawione w żołądku i jelicie cienkim – 90 % związków fenolowych trafia do okrężnicy. Mikroflora ma zaś mniejszy wpływ na metabolizm kwasów fenolowych. Enzymy produkowane przez bakterie przewodu pokarmowego, hydrolazy (esterazy, glukozydazy) hydrolizują niektóre flawonoidy i ich glikozydy.

Prowadzą zatem do rozszczepienia pierścienia i powstania prostszych cząsteczek, głównie do niskocząsteczkowych kwasów fenolowych, takich jak kwasy hydroksyfenylooctowy i hydroksyfenylopropionowy, które ulegają dalszemu wchłanianiu, dzięki zwiększonej biodostępności tych związków. Wykazują one również miejscowe działanie przeciwutleniające i korzystnie działają na organizm [9]. Biotransformacja polifenoli obejmuje m.in. reakcje demetylacji, dekarboksylacji, dehydroksylacji i innych, co prowadzi do uzyskania metabolitów o niższej masie cząsteczkowej, często łatwiej przyswajalnych i wykazujących  wyższe działanie antyoksydacyjne w porównaniu do pierwotnych substratów. Niektóre związki dopiero po zmetabolizowaniu przez bakterie jelitowe wykazują aktywność biologiczną. Przykładem są lignany, rozkładane do enterolaktonu i enterodiolu, które są fitoestrogenami ssaków [8].

Wpływ polifenoli na skład i aktywność drobnoustrojów zasiedlających przewód pokarmowy

Związki fenolowe w zależności od pochodzenia oraz zastosowanej dawki, mogą stawać się aktywatorami bądź inhibitorami wzrostu bakterii komensalnych. Przyczyniają się one do modulacji mikrobioty jelit poprzez wspomaganie wzrostu określonych pożytecznych szczepów bakterii, a jednocześnie konkurencyjne wykluczenie określonych bakterii chorobotwórczych. Ze względu na właściwości prebiotyczne, spożywanie pokarmów wzbogaconych w polifenole przyczynia się do zachowania integralności jelit i homeostazy jelit.

Wzrost bakterii probiotycznych skutkuje zwiększeniem produkcji krótkołańcuchowych kwasów tłuszczowych (SCFA) wykorzystywanych przez komórki jako źródło energii. SCFA utworzone przez bakterie hamują również proliferację komórek nowotworowych i są zdolne do zmniejszania syntezy cholesterolu w wątrobie lub mogą wiązać kwasy żółciowe w przewodzie pokarmowym, co prowadzi zaś do obniżenia stężenia cholesterolu we krwi.

Badacze wykazali, że polifenole obecne w herbacie, winogronach czy kakao mają pozytywny wpływ na wzrost Bifidobacterium i Lactobacillus spp. Zaobserwowano także spadek liczby bakterii gnilnych, takich jak Enterobacteriaceae spp . i Clostridium spp.  Spożycie roślinnych polifenoli ewidentnie poprawiało warunki sprzyjające prozdrowotnej mikroflorze w jelitach, obniżając poziom siarczków, amoniaku i pH.

Udokumentowano także pozytywny wpływ na skład bakterii jelitowych w wyniku podawania resweratrolu pochodzącego z czerwonego wina czy mieszaniny antocyjanów. Zaobserwowano, że flawonole pochodzące z kakao mogą również hamować wzrost Clostridium perfringens, które mogą przyczyniać się do progresji raka okrężnicy i uczestniczyć w powstawaniu nieswoistego zapalenia jelit. Zmiana mikroflory jelitowej wiązała się ze zmianą poziomu trójglicerydów we krwi pacjentów [10-12].

W przeglądzie badań odnotowano ujemne korelacje między Lactobacillus a stężeniem trójglicerydów, białka CRP, a także Bacteroides ze stężeniem trójglicerydów, HDL-cholesterolem, skurczowym i rozkurczowym ciśnieniem tętniczym oraz Bifidobacterium z cholesterolem całkowitym i CRP [13]. Badania te potwierdzają możliwość zastosowania polifenoli jako potencjalnego związku prebiotycznego, przyczyniającego się nie tylko do korzystnej modulacji mikrobiomu, ale również pośrednio do redukcji ryzyka sercowo-naczyniowego.

W badaniu interwencyjnym, w którym udział wzięły osoby z wysokim ryzykiem kardiometabolicznym, stwierdzono zwiększoną bioróżnorodność drobnoustrojów jelitowych po zastosowaniu diety bogatej w polifenole. Również stosunek bakterii probiotycznych do patogennych uległ polepszeniu, a modyfikacje te kolerowały ze zmianami w metabolizmie glukozy i lipidów (zmniejszenie poposiłkowego stężenia insuliny i trójglicerydów) [14].

Szeroko opisane zostały właściwości przeciwdrobnoustrojowe polifenoli, co tyczy się zarówno hamowaniu rozwoju grzybów i bakterii powstających w wyniku psucia się żywności, ale także inhibicji wzrostu patogennych mikroorganizmów przewodu pokarmowego. Polifenolowe ekstraty pozyskiwane z owoców jagodowych czy ziół przyprawowych i niektóre wyizolowane flawonoidy lub kwasy fenolowe wykazały hamujący wpływ na bakterie takie jak: Helicobacter pylori, Salmonella spp., Staphylococcus aureus i inne patogenne drobnoustroje [12].

Tegoroczna metaanaliza badań poświęcona modulacji mikroflory jelitowej przez polifenole wykazała, że suplementacja polifenolami znacznie zwiększyła liczebność Lactobacillus o 220% i Bifidobacterium o 56%. Biorąc pod uwagę źródła polifenoli, najskuteczniej stymulującymi wzrost probiotyków były: borówki, czerwone wino, winogrona oraz jabłka. Wpływ suplementacji polifenoli na liczebność Bacteroides nie był spójny.

Gdy dane zostały sklasyfikowane według różnych źródeł suplementacji polifenoli, ogólny wpływ nie był istotny. Jednak gdy dane oceniano na podstawie dawki suplementacji polifenoli, suplementacja polifenolami stymulowała liczebność Bacteroides o 87%.

Oceniono także wpływ polifenoli na rozwój Clostridium – tylko w badaniach in vitro wykazano hamujący wpływ polifenoli, który najsilniejszy był dla herbaty. Metaanaliza ta wskazuje, że podaż polifenoli z głównych źródeł żywności, w tym jabłek, wina, herbaty, jagód, a także innych owoców i warzyw, korzystnie zmienia liczebność flory bakteryjnej jelit. Zaobserwowano, że wpływ ten jest zależy od dawki spożytych polifenoli. Najbardziej efektywny wpływ na mikroflorę wskazano przy spożyciu ok. 400-600 mg związków fenolowych dziennie [15].

zielona herbata polifenole
Oceniono także wpływ polifenoli na rozwój Clostridium – tylko w badaniach in vitro wykazano hamujący wpływ polifenoli, który najsilniejszy był dla herbaty
(Zdjęcie: grafvision / 123RF)

Podsumowanie

Oprócz znanych nam działań antyoksydacyjnych i przeciwzapalnych polifenoli liczne badania wykazały również, że mogą one w sposób korzystny modulować skład mikroflory jelitowej człowieka. Dzięki temu spostrzeżeniu polifenole mogą być zaliczane do substancji prebiotycznych, do których do niedawna należały wyłącznie wybrane frakcje błonnika pokarmowego.

Właściwości prozdrowotne wynikające ze spożywania produktów bogatych w polifenole roślinne są niezaprzeczalne, dlatego warto wprowadzić źródła pokarmowe związków bioaktywnych na stałe do naszej diety.

Piśmiennictwo

  1. Manach, C., Scalbert, A., Morand, C., Rémésy, C., & Jiménez, L. (2004). Polyphenols: food sources and bioavailability. The American journal of clinical nutrition79(5), 727–747.
  2. Makowska-Wąs, J., & Janeczko, Z. (2004). Bioavailability of plant polyphenols. Postępy Fitoterapii, 3, 126-137.
  3. Paszkiewicz, M., Budzyńska, A., Różalska, B., & Sadowska, B. (2012). Immunomodulacyjna rola polifenoli roślinnych. The immunomodulatory role of plant polyphenols. Postepy Hig Med Dosw (Online)66, 637-646.
  4. Mężyńska, M., & Brzóska, M. M. (2016). Związki polifenolowe w leczeniu i profilaktyce wybranych chorób cywilizacyjnych–dowody z badań epidemiologicznych. Pol Prz Nauk Zdr3(48), 269-278.
  5. Potì, F., Santi, D., Spaggiari, G., Zimetti, F., & Zanotti, I. (2019). Polyphenol Health Effects on Cardiovascular and Neurodegenerative Disorders: A Review and Meta-Analysis. International Journal of Molecular Sciences20(2), 351.
  6. Slizewska, K., Nowak, A., Barczynska, R., & Libudzisz, Z. (2013). Prebiotyki-definicja, właściwości i zastosowanie w przemyśle. Żywność Nauka Technologia Jakość20(1), 5-20.
  7. Zalega, J., & Szostak-Węgierek, D. (2013). Żywienie w profilaktyce nowotworów. Część I. Polifenole roślinne, karotenoidy, błonnik pokarmowy. Probl. Hig. Epidemiol94(1), 41-49.
  8. Ozdal, T., Sela, D. A., Xiao, J., Boyacioglu, D., Chen, F., & Capanoglu, E. (2016). The Reciprocal Interactions between Polyphenols and Gut Microbiota and Effects on Bioaccessibility. Nutrients, 8(2), 78.
  9. Tarko, T., Semik, D., Duda-Chodak, A., Satora, P., & Sroka, P. (2016). Przemiany związków polifenolowych w symulowanym przewodzie pokarmowym człowieka. Żywność Nauka Technologia Jakość23(2), 132-144.
  10. Etxeberria, U., Fernández-Quintela, A., Milagro, F. I., Aguirre, L., Martínez, J. A., & Portillo, M. P. (2013). Impact of polyphenols and polyphenol-rich dietary sources on gut microbiota composition. Journal of agricultural and food chemistry61(40), 9517-9533.
  11. Wiciński, M., Gębalski, J., Mazurek, E., Podhorecka, M., Śniegocki, M., Szychta, P., … Malinowski, B. (2020). The Influence of Polyphenol Compounds on Human Gastrointestinal Tract Microbiota. Nutrients12(2), 350.
  12. Hervert-Hernández, D., & Goñi, I. (2011). Dietary polyphenols and human gut microbiota: a review. Food Reviews International27(2), 154-169.
  13. Moorthy, M., Chaiyakunapruk, N., Jacob, S. A., & Palanisamy, U. D. (2020). Prebiotic potential of polyphenols, its effect on gut microbiota and anthropometric/clinical markers: A systematic review of randomised controlled trials. Trends in Food Science & Technology, 99, 634-649.
  14. Vetrani, C., Maukonen, J., Bozzetto, L., Della Pepa, G., Vitale, M., Costabile, G., … & Annuzzi, G. (2020). Diets naturally rich in polyphenols and/or long-chain n-3 polyunsaturated fatty acids differently affect microbiota composition in high-cardiometabolic-risk individuals. Acta Diabetologica, 57, 853–860.
  15. Ma, G., & Chen, Y. (2020). Polyphenol supplementation benefits human health via gut microbiota: A systematic review via meta-analysis. Journal of Functional Foods66, 103829.